1885年12月22日，第一代内阁总理大臣伊藤博文基于内阁职权组成第一任内阁。四年后大日本帝国宪法颁布后，第五十五条规定国务大臣辅弼天皇。而宪法内文并没有“内阁总理大臣”及“内阁”名词。内阁当时依据内阁官制之法律运作，但实际上职权并不明确，内阁总理并没有阁臣的任免权，由于任免权在天皇手上，所以当内阁意见不一时只能总辞。
战后，废除了天皇集权制的“敕令内阁”，改为“议院内阁制”。根据《日本国宪法》规定：国家的行政权属于内阁。内阁是行政权的主体，一切负有行政职能的机关都必须在内阁的统一支配之下。内阁由总理大臣及其他国务大臣组成，但所有内阁成员都必须是文职人员，而不能是现役的武官。内阁总理大臣也称首相，是最高行政首脑，由国会提名经议员选举产生，并经天皇任命。内阁其余各国务大臣均由总理大臣任命（或罢免），但其中1/2以上必须从国会议员中选任。
战后以来，历届内阁绝大部分是由在国会中占多数议席的政党（即执政党）组成的，该党的领袖（总裁）便成为内阁总理大臣的当然人选，其内阁成员也多半是从该执政党所属的国会议员（主要是众议院议员）中任命的。
日本内阁的行政权不属于个人，而属于统一体的内阁。内阁机构的主要任务是辅助总理大臣，协助内阁工作，承上启下，审理有关提交内阁进行决策的事项。
内阁除执行一般行政事务外，主要行使下列职权：负责执行法律，总理国务；处理对外关系；缔结条约；掌管有关官吏的事务；编制预算；为实施宪法和法律而制定政令；决定大赦、特赦、减刑，刑罚执行的免除及恢复权利。此外，内阁还有权对天皇的有关国事行为提出建议和承认；有权建议天皇解散众议院、召开国会；决定召开国会临时会议、参议院紧急会议等。内阁还负责提名最高法院院长及任命各级法官，向国会报告国家财政收支情况等。
内阁行使行政权，集体向国会负责。当众议院通过对内阁不信任案或否决了信任案，而此后10天内众议院又未被解散，则内阁必须总辞职。当众议院总选举后，首次召集国会时，原内阁也必须总辞职，然后国会重新选举内阁总理，由新任总理组阁。